Еще в начале творчества художник работал в уникальной билибинской технике: сначала рисовал контур, а затем заполнял его акварелью, не оттеняя. Для этого он использовал колонковую кисточку с косым кончиком. При этом живописец считал, что добросовестному графику достаточно рисовать не более пяти квадратных сантиметров в день. Созданные к трем сказкам рисунки — «Об Иване-Царевиче...», «Царевна-Лягушка» и «Василиса Прекрасная» — начинающий иллюстратор принес в Экспедицию Заготовления Государственных Бумаг. Они произвели настоящий фурор, и Билибину предложили купить права на издание. Так билибинский стиль стал широко известен. В последующие годы иллюстратор занимался оформлением сказки «Василиса Прекрасная», создав портрет Бабы-Яги, который по сей день украшает страницы учебников по литературе, «оживил» сказки «Марья Моревна», «Сестрица Аленушка и братец Иванушка», «Сказку о царе Салтане», поэму «Садко». Вдохновившись картиной Васнецова «Богатыри», Билибин написал своих Илью Муромца, Алёшу Поповича и Добрыню Никитича, дополнив их союз изображением Змея Горыныча. Он также попробовал себя в качестве оформителя праздничных открыток (ко Дню ангела и Рождеству) и пиарщика, нарисовав рекламу пива «Новая Бавария». В 1908-1911 годах Иван Яковлевич создал эскизы костюмов и декораций для оперы Николая Римского-Корсакова «Золотой Петушок», оформил декорации к «Чуду святого Теофила» и «Чести и мести» Федора Сологуба, нарисовал костюмы для драмы Лопе де Веги «Фуэнте Овехуна». В 1917 году начались сложные для России времена. Убегая от беснующейся толпы, Билибин путешествовал по Африке и Ближнему Востоку: жил в Египте, потом — в Каире, Сирии и Палестине. В августе 1925 года переехал в Париж и сразу вернулся к оформительству. Билибин создал декорации для балета Игоря Стравинского «Жар-птица», нарисовал картины для сказок братьев Гримм и «Тысячи и одной ночи». Время от времени Иван Яковлевич рисовал «для души»: пейзажи («Египет. Пирамиды», «Улочка в Каире», «Оливковые деревья», «Юг Франции. Дюны»), портреты (Людмилы Чириковой), мифические картины («Птица Алконост» и «Райская птица Сирин»). В 1936 году душа художника пожелала вернуться на Родину. Поселившись в Ленинграде, он творил, пока не пришла война. Билибин отказался от эвакуации и остался в осажденном немцами городе. Последней работой стал эскиз иллюстрации к былине «Дюк Степанович» в 1941 году.