Из-за того, что родители много работали в Москве, в детстве будущая актриса воспитывалась бабушкой и дедушкой. В возрасте 4 лет, благодаря бабушке, Ингеборга впервые вышла на сцену в роли сына главной героини в постановке оперы Пуччини «Чио-Чио-сан». Впоследствии девочка появлялась в детских ролях в спектаклях «Фауст», «Демон» и «Пиковая дама». В школьные годы будущая звезда занималась спортом и посещала театральную студию. После школы Дапкунайте поступила на театральное отделение Литовской государственной консерватории году (курс Йонаса Вайткуса). В 1984 году, еще будучи студенткой, Ингеборга Дапкунайте дебютировала кино, сыграв роль Ауксе в литовском фильме «Моя маленькая жена». Во время учебы Ингеборга вышла замуж за литовского актера и телеведущего Арунаса Сакалаускаса. Однако вскоре супруги разошлись. В 1985 году, окончив консерваторию, Ингеборга начала работать актрисой в Каунасском драматическом театре, а позже — в Молодежном театре в Вильнюсе под руководством Эймунтаса Някрошюса, где играла в спектаклях «Чайка», «Нос». В 1992 году молодая артистка уехала в Лондон, получив приглашение поучаствовать в пробах на роль в спектакле «Ошибка речи» с участием Джона Малковича. Успешно пройдя пробы и получив роль, Дапкунайте в течение восьми месяцев объездила с этой постановкой многие страны мира. Ингеборга Дапкунайте: «Я действительно стала актрисой, играла в Вильнюсском драматическом театре у знаменитого режиссера Эймунтаса Някрошюса. <…> Как вдруг мне пришло приглашение из Лондона — попробоваться на роль в спектакле «Ошибка речи» с участием самого Джона Малковича. Английское театральное агентство искало на эту роль иностранку». Цитата взята из журнала «7 Дней», № 18 (01.05.2000) Впоследствии Ингеборга сыграла в таких известных постановках, как: «Мой голубой друг», «Монологи вагины», «Вариации Джакомо», «Вера Павлова. Стихи о любви» и др. В 1993 года Ингеборга вышла замуж во второй раз. Ее избранником стал британский театральный режиссер Саймон Стоукс, с которым она познакомилась в 1992 году во время совместной работы над спектаклем «Ошибка речи». В 2009 году супруги официально развелись. Ингеборга Дапкунайте: «Наша свадьба была не совсем типичной. Например, мы не венчались в церкви. В два часа дня произошло то, что в России называется официальной церемонией. Через час, в фойе театра, где работал Саймон, собрались приглашенные друзья и знакомые». Цитата взята из журнала «7 Дней», № 18 (01.05.2000) Широкая популярность пришла к актрисе в 1994 году после драматических ролей Кати Измайловой в фильме «Подмосковные вечера» и Маруси в оскароносной ленте «Утомленные солнцем».